асимметрия поведенческих реакций костистых рыб: наследование, адаптивное значение и морфо-функциональные корреляты
В. А. Непомнящих, Е. И. Извеков
Институт биологии внутренних вод РАН – ИБВВ, Борок Ярославской области
В обзоре рассмотрены современные сведения о связи асимметрии двигательных реакций рыб с их таксономической принадлежностью и образом жизни, а также с асимметрией ЦНС, сенсорных и соматических органов. Несмотря на то, что к настоящему времени установлены корреляции поведенческой асимметрии со многими из названных признаков, причины, вызывающие асимметрию многих реакций рыб, остаются неясными. Сделан вывод, что для понимания причин этой асимметрии требуется исследовать ее связь одновременно с разными морфо-функциональными признаками у одних и тех же особей.
Асимметрия поведенческих реакций костистых рыб представляет значительный интерес в связи с тем, что она, как можно предположить (Rogers, 2002; Vallortigara, Bisazza, 2002), дала начало асимметрии высших когнитивных функций головного мозга, хорошо известной у млекопитающих и человека (Бианки, 1985). Поэтому в последнее десятилетие активно проводятся исследования, призванные пролить свет на эволюцию поведенческой асимметрии костистых рыб, ее механизмы и адаптивное значение. К настоящему времени уже появилось значительное число публикаций о связи этой асимметрии с таксономическим положением рыб, асимметрией ЦНС, сенсорных органов и соматических признаков, а также о ее адаптивной роли. В данном обзоре представлены наиболее интересные, на наш взгляд, результаты, полученные к настоящему времени. Мы рассмотрим также проблемы, возникающие при изучении поведенческой асимметрии у рыб, и возможные направления ее дальнейшего изучения.
В отличие от высших позвоночных, асимметрия у рыб, за редкими исключениями, пока продемонстрирована только для простых двигательных реакций. В разделе 1 перечислены те из них, которые чаще всего будут рассматриваться в обзоре.
1. Асимметрия двигательных реакций рыб
Реакция избегания. Когда на рыб действует неожиданный раздражитель, например зрительный (Canfield, 2006) или звуковой (Heuts, 1999), тело рыбы изгибается в горизонтальной плоскости в виде буквы «С», концы которой могут быть направлены вправо или влево. Об асимметрии этой реакции можно говорить, если в большинстве случаев С-образный изгиб направлен в одну и ту же сторону. За изгибом следует быстрый бросок, позволяющий уйти от потенциальной опасности. Реакция запускается маутнеровскими нейронами, симметрично расположенными в продолговатом мозге. Нейрон, расположенный в правой половине мозга, вызывает сокращение мышц на левой стороне тела, и наоборот. Одновременно этот нейрон подавляет проведение импульсов по аксону противоположного нейрона (Eaton et al., 1991; Zottoli, Faber, 2000).
Повороты при свободном плавании. Эти повороты могут быть быстрыми, особенно при нападении других рыб. Как и С-образный изгиб тела, они контролируются маутнеровскими нейронами. Повороты бывают также медленными, при этом предпочитаемое направление не всегда совпадает с направлением быстрых поворотов, или С-образного изгиба (Heuts, 1999). Это означает, что медленные повороты запускаются не маутнеровскими нейронами, или не только ими (Bisazza et al., 2005).
Слежение за другими рыбами. Центральные области полей зрения правого и левого глаз (соответствующие наиболее чувствительным участкам сетчатки) у рыб не перекрываются. Поэтому рыбы рассматривают близко расположенный объект, повернувшись к нему либо правым, либо левым глазом. Эта особенность поведения рыб позволила обнаружить асимметрию в использовании глаз. Например, для слежения за знакомыми объектами используется правый глаз, а за новыми – левый. Такие же различия наблюдаются при слежении за самцами и самками своего вида, а также за хищниками (Brown et al., 2004; Sovrano, 2004; Sovrano, Andrew, 2006).
Один из способов обнаружить асимметрию использования глаз состоит в следующем. Если рыба видит особей противоположного пола или муляж хищника за барьером из вертикальных пластинок, то она обходит барьер, чтобы рассмотреть эти объекты с близкого расстояния. Если она предпочитает следить за объектом левым глазом, то обходит препятствие справа, и наоборот. В других случаях рыбе показывают ее собственное отражение или другую особь. В зависимости от того, воспринимает ли рыба отражение или другую особь как соперника или нет, она поворачивается к нему определенным глазом. Кроме того, рыбу можно поместить в круглый аквариум или кольцевой коридор и регистрировать предпочитаемое направление вращения по периметру аквариума: по часовой стрелке или против нее. Эту асимметрию вращения также связывают с асимметрией использования глаз. Например, если рыба предпочитает следить за внутренним пространством аквариума левым глазом, то она будет обходить его преимущественно против часовой стрелки (подробное об асимметрии использования глаз у рыб см. в обзоре: Nepomnyashchikh, Izvekov, 2006).
2. Происхождение и наследование поведенческой асимметрии
Асимметрия у разных видов рыб. Если бы знак асимметрии одной и той же реакции совпадал у всех или, по крайней мере, у большинства видов костистых рыб и позвоночных в целом, то можно было бы предположить, что эта асимметрия сформировалась уже на ранних этапах эволюции позвоночных. В противном случае не менее вероятным становится предположение о независимом возникновении поведенческой асимметрии в разных филогенетических группах, в том числе у разных таксонов рыб.
Знак асимметрии той или иной реакции действительно может совпадать у разных видов рыб. У представителей нескольких семейств костистых рыб была изучена реакция на собственное отражение в зеркале. Рыбы двигались вдоль зеркала так, чтобы фиксировать отражение левым глазом (Sovrano et al., 1999, 2001). Самки Gambusia holbrooki и Girardinus falcatus (Poeciliidae), которые за барьером видели самцов, чаще обходили барьер слева, так что их правый глаз был обращен к самцам (Bisazza et al., 1998). Самцы G. holbrooki, Xenotoca eiseni (Poeciliidae) и Betta splendens (Anabantidae), атакуя противника, следили за ним правым глазом. Другими словами, агрессивное поведение самцов связано с левым полушарием мозга, куда поступают сигналы от правого глаза. Однако у амфибий, рептилий и млекопитающих агрессивное поведение контролируется правым полушарием (Bisazza, De Santi, 2003).
В целом же разные виды костистых рыб отличаются по наличию и знаку асимметрии одной и той же реакции не только от других позвоночных, но и друг от друга. Например, у представителей 20 видов из 13 семейств, относящихся к отрядам Perciformes, Gasterosteiformes, Cyprinidontiformes, Siluriformes и Cypriniformes, изучали направление обхода барьера, за которым находился муляж хищника. У пяти видов наблюдалась тенденция обходить барьер справа, у девяти видов – слева, а рыбы остальных шести видов обходили барьер с обеих сторон с одинаковой частотой. При этом знак асимметрии совпадал у рыб, относящихся к одному семейству (Bisazza et al., 2000a).
Асимметрия реакции избегания (С-образного изгиба тела) в ответ на вибрационный раздражитель – обнаружена у Danio rerio и золотой рыбки Carassius auratus (Cyprinidae), но отсутствовала у гуппи Poecilia reticulata (Poeciliidae) и четырех видов из сем. Cichlidae: Oreochromis mossambicus, Archocentrus nigrofasciatus, Neolamprologus multifasciatus и N. brichardi (Heuts, 1999).
Наследование асимметрии отдельных реакций. Совпадение знака асимметрии у родственных видов, выявленное в экспериментах с особями, взятыми из природных местообитаний или лабораторной культуры, еще ничего не говорит о том, чем вызвано это совпадение. Оно могло бы определяться генетическими факторами или, напротив, возникать на основе индивидуального опыта у видов, ведущих сходный образ жизни. Для проверки первого предположения изучали набор простых реакций у чистых линий G. falcatus, отобранных по знаку асимметрии обхода барьера, за которым находился муляж хищника. Особи из дикой линии в большинстве случаев поворачивали при обходе барьера влево, поскольку у этого вида для слежения за хищником используется преимущественно правый глаз (Bisazza et al., 2001).
При скрещивании самцов и самок G. falcatus, которые предпочитали обходить барьер с одной и той же стороны (например, левой), выяснилось, что наследуются как предпочитаемое направление обхода, так и абсолютная величина асимметрии (Bisazza et al., 2000b). В результате искусственного отбора по направлению обхода барьера были получены две линии рыб. Рыбы из одной линии обходили барьер преимущественно справа (линия БП), т.е. держали хищника в поле зрения левого глаза. Рыбы из другой линии чаще обходили барьер слева (линия БЛ).
Сопряженное наследование асимметрии разных реакций. У рыб некоторых видов изучали асимметрию одновременно нескольких поведенческих реакций. Так, у молоди тиляпии Oreochromis niloticus (Cichlidae) особи различаются по предпочитаемому направлению поворота в Т-образном лабиринте (Gonçalves, Hoshino 1990a). Была обнаружена корреляция направления этого поворота с направлением поворота при бегстве, вызванном нападением особей того же вида. Однако корреляции между направлением вынужденных поворотов в лабиринте и поворотов при спокойном плавании в аквариуме не наблюдалось (Gonçalves, Hoshino 1990b). Иными словами, направление поворотов при спокойном плавании, в отличие от поворотов в лабиринте и при бегстве, определяется другими причинами.
Связи между асимметрией разных реакций, или их отсутствие, контролируются генетическими факторами. У линий G. falcatus, отобранных по направлению обхода барьера с хищником, исследовали асимметрию следующих реакций: 1) предпочитаемое направление поворота в Т-образном лабиринте, 2) движение по периметру круглого аквариума, 3) слежение за собственным отражением в зеркале правым или левым глазом, 4) направление обхода барьера самцами, когда за барьером находилась самка, а не хищник. Заметим, что, несмотря на внешнее сходство перечисленных реакций (все они связаны с поворотом), они все же не идентичны и могут контролироваться глазами на противоположных сторонах тела (Facchin et al., 1999).
Знак асимметрии всех этих реакций у двух линий G. falcatus оказался противоположным. Так, рыбы из линии БП чаще поворачивали вправо в Т-образном лабиринте и чаще двигались против часовой стрелки в круговом аквариуме. Те же рыбы следили за своим отражением в зеркале преимущественно левым глазом. Самцы из этой генетической линии предпочитали обходить барьер слева, чтобы приблизиться к самкам, т.е. старались следить за самками правым глазом, а не левым, как при слежении за хищником. У рыб линии БЛ знак асимметрии всех этих реакций был противоположным (Bisazza et al., 2001). Иначе говоря, асимметрия данных реакций определяется одними и теми же генетическими факторами, даже если ее направление для разных реакций не совпадает. Предварительные исследования рыб другого вида, D. rerio, показали, что и у них наследуется соотношение между асимметрией разных реакций (Bisazza, личное сообщение).
Можно предположить (Bisazza et al., 2001), что полученные линии рыб отличаются по локализации в ЦНС (например, в правом или левом полушарии) некоторой единственной функции, определяющей одновременно разные поведенческие реакции. Эта гипотетическая функция могла бы быть связана, например, со зрительным анализатором. Однако дальнейшие эксперименты с теми же двумя линиями G. falcatus показали, что это не так (Bisazza et al., 2005). Во время свободного плавания в темноте рыбы из линии БП чаще совершали повороты влево, что не может быть связано с асимметрией функций глаз. Кроме того, у этих рыб наблюдалась асимметрия еще одной реакции, не связанной со зрительным анализатором: звуковой раздражитель, действующий снизу, вызывал у рыб линии БП С-образный изгиб, направленный преимущественно вправо. Напротив, у рыб линии БЛ знак асимметрии обеих этих реакции (поворотов при свободном плавании и С‑образный изгиба) был противоположным. С другой стороны, оказалось, что отбор не повлиял на предпочитаемое направление одной из реакций, контролируемых зрением, – реакции избегания в ответ на неожиданно появившийся спереди объект. В этом случае рыбы обеих линий проявили слабую тенденцию поворачивать влево. Таким образом, природа гипотетической функции, определяющей асимметрию направления поворотов рыб, остается неизвестной.
Выводы. У рыб разных видов асимметрия одной и той же поведенческой реакции нередко имеет противоположный знак или вовсе отсутствует. Это может указывать на независимое появление асимметрии в разных таксономических группах рыб. В пользу такого предположения свидетельствует и сходство близких видов рыб по наличию и знаку асимметрии одинаковых реакций. Знаки асимметрии разных реакций у одной и той же особи часто не совпадают, но, тем не менее, могут наследоваться совместно, так что отбор по знаку одной реакции приводит к изменению знака целого ряда других (но не всех) реакций. Остается неизвестным, чем объясняются генетическая связь (или ее отсутствие) между асимметрией разных реакций.
3. Адаптивное значение поведенческой асимметрии
Значение асимметрии для особи. Если величина и знак асимметрии поведенческих реакций наследуются, то логично предположить, что она дает организму адаптивные преимущества. Первоначально асимметрия поведенческих реакций у рыб могла появиться в связи с выигрышем в скорости обработки сигналов. Выигрыш достигается за счет того, что сигналы, действующие на рыбу одновременно, но имеющие для нее разный смысл, обрабатываются параллельно в противоположных полушариях мозга. Возможно, по этой причине некоторые рыбы предпочитают наблюдать за хищником определенным глазом и, одновременно, противоположным глазом – за другими особями своего вида (Vallortigara, 2000). Однако прямых подтверждений предположения о выигрыше в скорости обработки сигналов у рыб пока не получено.
Асимметрия реакций на хищников сильнее проявляется у особей, уже знакомых с ними. Это может служить косвенным подтверждением адаптивного значения асимметрии. Так, самкам Brachyraphis episcopi (Poeciliidae) показывали в аквариуме живого хищника или нейтральный объект. Рыбы из местообитаний с высокой численностью хищников чаще рассматривали хищника правым глазом, а нейтральный объект – левым. У особей из тех местообитаний, где хищников было меньше, не наблюдалось предпочтения какого-либо глаза для наблюдения за хищником или нейтральным объектом (Brown et al., 2004). Самки гуппи P. reticulata, выращенные в аквариуме, приближались к хищнику, чтобы рассмотреть его, если одновременно видели свое отражение в зеркале (отражение воспринимается самками как конспецифичная особь). При этом рыбы рассматривали хищника правым и левым глазом с одинаковой частотой. Если же в аквариум с гуппи хищника помещали несколько раз, то у самок развивалась тенденция приближаться к нему так, чтобы видеть свое отражение правым глазом (De Santi et al., 2000).
Предложены также объяснения адаптивной роли асимметрии других реакций. Особи с правосторонней или левосторонней асимметрией реакции избегания могли бы развивать более высокую скорость, чем «симметричные» особи (Vallortigara, 2000). Колюшки Spinachia spinachia (Gasterosteidae) и губаны Crenilabrus melops (Labridae), приученные искать корм в коридорах радиального лабиринта, обходят его либо по часовой стрелке, либо против нее, что снижает вероятность возвращения в уже обследованные коридоры (Hughes, Blight, 1999).
Наконец, не только само наличие асимметрии, но и ее направленность могут быть связаны с адаптивностью поведения. Так, у особей D. rerio с противоположным знаком асимметрии использования глаз различается скорость реакции на незнакомый объект (Barth et al., 2005). Однако причина этой связи остается неизвестной.
Однажды возникнув, асимметрия, полезная для осуществления простых форм поведения, таких как реакция бегства, может стать основой для развития более сложных видов асимметрии когнитивных функций высших позвоночных, связанных со специализацией полушарий мозга (Vallortigara, 2000). Имеются данные о том, что и у рыб асимметрия простых двигательных реакций может отражаться на сложных когнитивных функциях. G. falcatus ориентируется в аквариуме по глобальным геометрическим признакам пространства, таким как форма аквариума, а также по «негеометрическим» признакам, например, по цвету объектов в нем. Когда привычные негеометрические признаки устраняются, ориентация в аквариуме у разных особей восстанавливается с разной скоростью. Оказалось, что быстрее с этой задачей справляются те рыбы, у которых хорошо выражена асимметрия различных реакций, таких как слежение за своим отражением в зеркале. Возможно, это объясняется тем, что более выраженной асимметрии использования глаз соответствует бóльшая специализация полушарий мозга, а последняя способствует ускорению обработки сигналов при изменении обстановки (Sovrano et al., 2005). Однако данные о связи асимметрии и сложных когнитивных функций у рыб пока скудны.
Значение асимметрии на уровне популяции. Приведенные выше данные указывают на адаптивное значение асимметрии для особи, но не объясняют проявлений асимметрии на популяционном уровне. Почему в одной и той же популяции особи различаются по знаку асимметрии? Почему особи с правой и левой асимметрией встречаются с неодинаковой частотой? Объяснение этому можно найти, рассматривая взаимодействия особей в сообществах.
Так, соотношение особей с правой и левой асимметрией в популяции хищника может определяться его взаимодействием с жертвой. Perissodus microlepis (Cichlidae) из озера Танганьика нападают на других рыб и поедают их чешую. У них имеет место асимметрия рта, который у одних особей смещен влево, а у других – вправо, причем знак асимметрии наследуется. Соответственно, левосторонние особи атакуют жертву с правой стороны, а правосторонние – с левой стороны по отношению к жертве. Знак асимметрии, характерный для большинства особей, изменяется с периодом приблизительно в 5 лет, так что в популяции преобладают то левосторонние, то правосторонние особи.
Это можно объяснить тем, что хищники с более редким знаком асимметрии получают преимущество, поскольку атакуют жертву с «неожиданной» стороны. В результате доля таких особей в популяции растет, пока они не окажутся в большинстве, после чего начинает расти доля особей с противоположным знаком асимметрии (Hori, 1993). Такое объяснение неравного соотношения особей с разным знаком асимметрии и его периодических колебаний подкреплено результатами математического моделирования (Takahashi, Mori, 1994).
Моделирование также показало, что аналогичным частотно-зависимым отбором можно объяснить неравное соотношение левосторонних и правосторонних особей не только у хищников, но и у их жертв. Отбор может благоприятствовать тем особям, у которых предпочитаемое направление поворотов отличается от большинства других особей в популяции, поскольку их поведение оказывается менее предсказуемым для хищников. С другой стороны, у стайных видов координация движения особей может оказаться более эффективной, если предпочитаемое направление совпадает у большинства особей. Поэтому отбор благоприятствует также и особям с типичным для данной популяции знаком асимметрии. Эволюционно-стабильная стратегия при таком противоположном действии отбора достигается при некотором соотношении численности меньшинства и большинства. Отклонение от этого соотношения в пользу большинства особей приведет к их проигрышу за счет большей предсказуемости их поведения и, соответственно, более вероятной гибели от хищников. Отклонение в пользу меньшинства также ведет к проигрышу из-за нарушения стайного поведения (Ghirlanda, Vallortigara, 2004).
Выводы. Результаты исследований, изложенные этом разделе, показывают, что поведенческая асимметрия потенциально может дать разнообразные адаптивные преимущества как отдельным особям, так и популяциям рыб. Однако эти результаты чаще всего основаны на правдоподобных теоретических рассуждениях, математических моделях и косвенных свидетельствах. Убедительных доказательств адаптивной роли поведенческой асимметрии у рыб, таких, какие получены для P. microlepis (Hori, 1993), найдено пока немного.
4. Корреляции с асимметрией ЦНС и сенсорных органов
Эпиталамус. Чаще всего асимметрию поведенческих реакций объясняют асимметрией ЦНС, в частности, разделением функций анализаторов в правом и левом полушариях мозга. Предполагается, что подобное разделение имеет адаптивное значение (раздел 2). Связь предпочтения рыбами левого или правого глаза с асимметрией зрительного анализатора еще не доказана физиологическими методами. Однако, как отмечалось в разделе 2, предпочтение самцами G. falcatus правого или левого глаз, например, при обходе барьера, зависит от того, какой именно объект находится за барьером (Facchin et al., 1999). Аналогичные данные получены для представителей нескольких видов рыб. Предпочтение определяется не только характером объекта, но и уровнем мотивации особи (см. обзор: Nepomnyashchikh, Izvekov, 2006). Поэтому логично заключить, что асимметрия обхода барьера определяется не различиями в чувствительности правого и левого глаз, а различием функций зрительного анализатора в левом и правом полушариях мозга рыб. Например, анализатор в правом полушарии может специализироваться на обработке информации о новых объектах, обнаруженных рыбой, а в левом – о знакомых объектах.
Наряду с другими отделами мозга, в обработке зрительных сигналов участвует эпиталамус, расположенный в промежуточном мозге. Билатеральные структуры эпиталамуса правой и левой половин мозга различаются по размеру и нейроанатомической организации. Вероятно, лучше всего морфологическая асимметрия эпиталамуса исследована у D. rerio (Concha, Wilson, 2001; Gamse et al., 2003; Concha, 2004). Связь асимметрии эпиталамуса, висцеральных органов и поведенческих реакций исследовалась у линии D. rerio, характеризующейся высокой частотой мутации situs inversus. Эта мутация приводит к зеркальному изменению асимметрии сразу многих морфологических признаков (Barth et al., 2005). В число этих признаков, асимметрия которых у мутантов изменяет знак по сравнению с особями дикого типа, входят положение структур эпиталамуса (поводка и парапинеального ганглия), а также сердца, кишечника и поджелудочной железы. Так, у особей из линии с левосторонним расположением сердца (ЛС) парапинеальный ганглий, как правило (но не всегда), также сдвинут влево по отношению к продольной оси тела. У мутантов с правосторонней асимметрией сердца (ПС) этот ганглий чаще сдвинут вправо.
Асимметрия некоторых поведенческих реакций у данных линий рыб также оказалась противоположной (Barth et al., 2005). Рыбы в возрасте 8 дней, впервые увидевшие свое отражение в зеркале, в первые минуты эксперимента следили за отражением попеременно правым и левым глазом. При этом особи ЛС на 4-й минуте эксперимента следили за отражением левым глазом, а ПС – правым. На 5-й минуте особи ЛС чаще поворачивались к отражению правым глазом, а ПС – левым. В другом эксперименте взрослых рыб обучали кусать приманку, а затем предлагали две одинаковые, симметрично расположенные приманки. Особи ЛС чаще атаковали приманку, расположенную справа, а особи ПС – слева. Таким образом, у D. rerio существует корреляция между асимметрией структур головного мозга, висцеральных органов и поведенческих реакций.
В этой работе (Barth et al., 2005) осталась нерешенной проблема, типичная для аналогичных исследований: причинно-следственные связи между признаками, обнаружившими корреляцию, вовсе не очевидны. Вполне можно предположить, что исследованные поведенческие реакции находятся под контролем не эпиталамуса (или не только эпиталамуса), а других отделов мозга, асимметрия которых связана с асимметрией эпиталамуса. Аналогичное соображение можно высказать в отношении связи асимметрии висцеральных органов и поведения. Если существует корреляция между асимметрией ЦНС и асимметрией других органов, то трудно решить, какая из них определяет поведенческую асимметрию.
Маутнеровские нейроны. Не все реакции D. rerio отражают асимметрию эпиталамуса (Barth et al., 2005). В одном из экспериментов рыбы переходили в аквариуме из стартового отсека в другой отсек, освещенный с двух сторон лампами. У рыб обеих групп (ЛС и ПС) наблюдалась одинаковая тенденция поворачивать к левому источнику освещения (в отличие от разной реакции этих линий на симметрично расположенные приманки – см. выше). Если в таких же условиях освещение в стартовом отсеке резко уменьшали, что пугало рыб, то особи из обеих групп поворачивали вправо. Авторы предположили, что как реакция на свет, так и поворот при испуге контролируются не эпиталамусом, а другими отделами мозга. Например, поворот при испуге, по-видимому, может рассматриваться как аналог реакции избегания, запускаемой маутнеровскими нейронами, расположенными в продолговатом мозге (а не в промежуточном, как эпиталамус).
У другого вида, C. auratus, хорошо известна асимметрия размеров маутнеровских нейронов (Moulton, Barron, 1967). Как показали Михайлова с соавторами (2005б), у 3-месячных золотых рыбок тело и отростки одного из маутнеровских нейронов, правого или левого, крупнее, чем у противоположного. Этих рыб помещали в узкий прямой канал, в котором они вынуждены были совершать резкие повороты на 180˚, чтобы сменить направление движения. Такие повороты запускаются маутнеровскими нейронами. Рыба чаще поворачивала влево, если мускулатура на левой стороне тела иннервировалась более крупным нейроном, и наоборот. У особей с небольшими различиями в величине нейронов доли поворотов вправо и влево не отличались существенно. Этому факту предложено следующее объяснение: чем больше нейрон, тем он активнее и, соответственно, тем сильнее его влияние на направление поворота.
Принудительное вращение рыб-«правшей» вокруг продольной оси тела по часовой стрелке (глядя от хвоста к голове) приводило к уменьшению разницы в частоте правых и левых поворотов, а против часовой стрелки – не вызывало изменений. У «левшей», напротив, вращение по часовой стрелке не оказывало влияния на повороты, а против часовой – приводило в выравниванию частоты поворотов вправо и влево. Авторы этой работы (Михайлова и др., 2005а, в) предположили, что противоположное действие вращения на «левшей» и «правшей» объясняется избирательным утомлением нейронов на противоположных сторонах мозга при вращении в разные стороны.
Сенсорные органы. Если асимметрию реакций на зрительные стимулы можно связать с асимметрией мозга, то полученные к настоящему времени сведения об асимметрии реакций на раздражители других модальностей объяснить труднее. Так, у G. falcatus звуковой раздражитель вызывал С-образный изгиб тела, направленный преимущественно влево или вправо, в зависимости от генетической линии рыб (Bisazza et al., 2005). Эта асимметрия не связана с направлением стимуляции, так раздражитель действовал на рыбу снизу и, следовательно, не мог повлиять на направление изгиба. Поэтому обнаруженную асимметрию, как и в других случаях (см. выше), можно объяснить асимметрией маутнеровских нейронов.
В принципе, однако, можно предложить и другое объяснение асимметрии С‑образного изгиба, вызванного звуковыми раздражителями. Эти раздражители действуют на отолиты в нижней части лабиринта – Sacculus и Lagena (Zottoli, Faber, 2000). Отолиты, в свою очередь, действуют на слуховые рецепторы – волосковые клетки, причем чувствительность этих клеток зависит от массы связанных с ними отолитов (Протасов, 1978). Было показано, что у золотой рыбки масса отолитов в Sacculus и Lagena различается на левой и правой сторонах тела (Takabayashi, Ohmura-Iwasaki, 2003). Поэтому вполне допустимо предположение, что асимметрия изгиба может определяться асимметрией не только маутнеровских нейронов, но и отолитов.
Результаты некоторых других исследований также не позволяют однозначно связать поведенческую асимметрию только лишь с асимметрией ЦНС. Cлепых мексиканских пещерных рыб Astyanax fasciatus (Characidae) помещали в новый для них кольцевой коридор, где находился ориентир – пластиковый предмет, расположенный либо у внутренней, либо у внешней стенки коридора. Независимо от расположения ориентира, рыбы чаще двигались так, чтобы к нему была обращена правая сторона тела. Следовательно, поведение рыбы определялось не склонностью плавать в коридоре по часовой стрелке или против нее. Скорее всего, движение по отношению к ориентиру объясняется тем, что рыбы стремились воспринимать ориентир органами боковой линии на правой стороне тела. Эти органы реагируют на колебания воды, вызванные движением рыбы и отражающиеся от различных предметов. При повторении эксперимента на следующий день асимметрия исчезала: рыбы с одинаковой частотой поворачивались к ориентиру обеими сторонами тела (Burt de Perera, Braithwaite, 2005).
Возможны два разных объяснения этих результатов. Как известно, сигнал от органов правой боковой линии обрабатывается в левом полушарии (Burt de Perera, Braithwaite, 2005). Возможно, это полушарие специализировано на обработке информации о незнакомых предметах. С другой стороны, можно предположить, что органы правой боковой линии более чувствительны к колебаниям и поэтому чаще используются для оценки незнакомых предметов. В обоих случаях ожидать исчезновения асимметрии после привыкания к новой обстановке. Поэтому нет оснований предпочесть одно объяснение другому.
Выводы. Асимметрия разных реакций зависит от асимметрии разных отделов ЦНС. Наличие или отсутствие связи между знаками асимметрии этих реакций может определяться тем, что они контролируются либо одной и той же, либо разными структурами мозга. Однако данных, подтверждающих такое объяснение, пока накоплено очень мало. Кроме того, каждая поведенческая реакция, как правило, управляется одновременно разными отделами ЦНС, что затрудняет изучение связи между асимметрией нервной системы и поведения. Наконец, не всегда можно однозначно определить, чем объясняется наблюдаемое поведение: асимметрией ЦНС или сенсорных органов.
5. Корреляции с соматическими признаками
Мускулатура. Помимо асимметрии ЦНС и сенсорных органов, у позвоночных известна и асимметрия эффекторных систем (Corballis, 1998). Влияние этой асимметрии на поведение было исследовано у рыб нескольких видов (Heuts, 1999). У D. rerio и C. auratus была обнаружена тенденция изгибаться вправо при реакции избегания в ответ на вибрационный стимул. У этих же рыб быстрые повороты во время свободного плавания также были чаще направлены вправо. Во время свободного плавания наблюдались и медленные повороты, которые, напротив, были направлены преимущественно влево.
Контраст в направлении асимметрии между быстрыми и медленными поворотами может объясняться тем, что на правой стороне тела больше масса белых мышечных волокон, а на левой – красных, особенно в анальной части туловища D. rerio. Быстрое плавание осуществляется в основном за счет белых мышечных волокон, в отличие от медленного плавания, в котором участвуют преимущественно красные волокна.
В то же время у гуппи и нескольких видов цихлид асимметрии поворотов не было обнаружено. Эти межвидовые различия можно объяснить разным образом жизни рыб. У тех видов рыб, которые обитают на открытых участках водоемов и чаще подвергаются нападению хищников, возможно, выработалась более сильная мышечная и поведенческая латерализация, по сравнению с видами рыб, тесно связанных с субстратом (Heuts, 1999).
Другие признаки. В разделе 3 уже приводились данные о связи асимметрии поведения и строения рта у P. microlepis (Hori, 1993). У Jenynsia lineata (Anablepidae) изучалась реакция избегания в ответ на неожиданное появление перед рыбой зрительного стимула. Некоторые особи демонстрировали устойчивую правую или левую асимметрию, тогда как у других особей она отсутствовала. Не было обнаружено корреляции этой поведенческой асимметрии с асимметрией морфологических признаков: количеством лучей в грудных плавниках, чешуй в вертикальном ряду и отверстий в заглазничном и преоперкулярном каналах сейсмосенсорной системы. Не наблюдалось также корреляции с обобщенным показателем флуктуирующей асимметрии, основанным на перечисленных морфологических признаках (Bisazza et al., 1997).
Выводы. Связь поведенческой асимметрии рыб с соматическими признаками исследовалась мало. Тем не менее, сравнение с данными, приведенными в предыдущем разделе, ясно показывает, что асимметрия реакции избегания у одного и того же вида рыб может зависеть не только от асимметрии ЦНС и сенсорных органов, но также и мускулатуры. Отсутствие корреляции между поведенческой асимметрией и асимметрией элементов скелета не позволяет сделать определенных выводов, так как у рыб эта корреляция исследована только для одной реакции и небольшого числа морфологических признаков у единственного вида рыб.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Проявления асимметрии поведенческих реакций рыб могут определяться многими факторами. Только некоторые из этих факторов исследованы к настоящему времени, причем в неодинаковой степени у разных таксономических групп рыб. Детальные исследования проведены на представителях лишь двух семейств: Cyprinidae и Poeciliidae. Чтобы проследить эволюцию асимметрии и оценить ее адаптивное значение, требуется изучение других таксономических групп рыб, в том числе древних, таких как осетровые. Кроме того, имеющиеся сведения касаются в основном асимметрии зрительного анализатора и маутнеровских нейронов. В то же время, у высших позвоночных известно гораздо больше видов функциональной асимметрии (Rogers, 2002), включая асимметрию обонятельного (Vallortigara, Andrew, 1994) и слухового (Noonan, Axelrod, 1981) анализаторов.
Тем не менее, некоторые выводы можно сделать уже сейчас. Прежде всего, наличие и направленность асимметрии той или иной поведенческой реакции зависят от таксономического положения рыб. У таксономически близких видов знак асимметрии одинаковых реакций совпадает чаще, чем у видов из разных семейств. Возможно, это связано с тем, что поведенческая асимметрия возникала независимо в разных таксономических группах. Ее величина и знак наследуются, причем асимметрия разных реакций находится под контролем общих генетических факторов: изменение знака одной реакции в результате искусственного отбора приводит к изменению ряда других реакций.
Однажды возникнув в той или иной группе рыб, поведенческая асимметрия может оказаться потенциально адаптивной и, как следствие, поддерживаться отбором. Однако убедительных доказательств конкретных преимуществ, которые поведенческая асимметрия дает рыбам той или иной таксономической группы, получено пока очень мало.
Для некоторых видов костистых рыб надежно продемонстрированы: 1) корреляция между направлением асимметрии разных поведенческих реакций и 2) корреляция асимметрии реакций с асимметрией ЦНС и некоторых соматических признаков. В связи с этими фактами возникают две проблемы, которые, на наш взгляд, важны для понимания причин, вызывающих поведенческую асимметрию.
Во-первых, наличие корреляции между асимметрией морфологических признаков и поведения еще не означает, что между ними существует причинная зависимость. Корреляция может быть следствием общих факторов, не учтенных исследователями. Асимметрии многих морфологических признаков животных (Захаров, 1987), в том числе нейроанатомических признаков рыб (Capdevila et al., 2000) связаны между собой. Поэтому корреляция асимметрии той или иной структуры, например в головном мозге, с асимметрией поведенческой реакции не обязательно означает, что первая непосредственно влияет на вторую. Только в отдельных случаях такое влияние удается убедительно обосновать. Например, в работе Михайловой с соавторами (2005б) связь между асимметрией размеров маутнеровских нейронов и асимметрией поворотов объясняется тем, что более крупные нейроны более активны.
Во-вторых, асимметрия любой поведенческой реакции определяется одновременно многими факторами. Мы уже видели, что асимметрию поворотов, запускаемых маутнеровскими нейронами, можно связать не только с асимметрией этих нейронов, но и с асимметрией мускулатуры или размеров отолитов у одного и того же вида рыб, C. auratus. По нашему мнению, для понимания факторов, вызывающих поведенческую асимметрию, требуется одновременное исследование связи возможно бóльшего числа морфо-функциональных характеристик с асимметрией той или иной поведенческой реакции у одних и тех же особей. Такие исследования окажутся более продуктивными, если будут проводиться с разными линиями рыб, отобранными по знаку асимметрии конкретного морфологического или функционального признака.
Работа поддержана РФФИ (грант № 05-04-48633). Авторы благодарны Ю.Г. Изюмову, A. Bisazza, G. Vallortigara и B. Heuts за предоставленные публикации и обсуждение проблем, затронутых в нашем обзоре.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Бианки В.Л. 1985. Асимметрия мозга животных. Л.: Наука, 295 с.
Захаров В.М. 1987. Асимметрия животных (популяционно-феногенетический подход). М.: Наука, 216 с.
Михайлова Г.З., Арутюнян А.В., Санталова И.М. и др. 2005а. Асимметрия моторного поведения золотой рыбки в узком канале // Нейрофизиология (Neurophysiology). Т. 37. C. 52–60.
Михайлова Г.З., Павлик В.Д., Тирас Н.Р., Мошков Д.А. 2005б. Корреляция размеров маутнеровских нейронов с предпочтением золотых рыбок поворачиваться вправо или влево // Морфология. Т. 127. C. 16–19.
Михайлова Г.З., Тирас Н.Р., Григорьева Е.Е., Мошков Д.А. 2005в. Исследование изменчивости моторной асимметрии золотой рыбки при адаптации к утомительной вестибулярной стимуляции // Нейрофизиология (Neurophysiology). T. 37. C. 432–442.
Протасов В.Р. 1978. Поведение рыб (Механизмы ориентации рыб и их использование в рыболовстве). М.: Пищ. пром-сть, 296 с.
Barth K.A., Miklòsi A., Watkins J. et al. 2005. Fsi zebrafish show concordant reversal of laterality of viscera, neuroanatomy, and a subset of behavioral responses // Current Biology. V. 15. P. 844–850.
Bisazza A., Cantalupo C., Vallortigara G. 1997. Lateral asymmetries during escape behaviour in a species of teleost fish (Jenynsia lineata) // Physiol. Behav. V. 61. P. 31–35.
Bisazza A., Cantalupo C., Capocchiano M., Vallortigara G. 2000a. Population lateralisation and social behaviour: A study with 16 species of fish // Laterality. V. 5. P. 269–284.
Bisazza A., Dadda M., Cantalupo C. 2005. Further evidence for mirror-reversed laterality in lines of fish selected for leftward or rightward turning when facing a predator model // Behav. Brain Res. V. 156. P. 165–171.
Bisazza A., De Santi A. 2003. Lateralization of aggression in fish // Behav. Brain Res. V. 141. P. 131–136.
Bisazza A., Facchin L., Pignatti R., Vallortigara G. 1998. Lateralization of detour behaviour in poeciliid fishes: The effect of species, gender and sexual motivation // Behav. Brain Res. V. 91. P. 157–164.
Bisazza A, Facchin L., Vallortigara G. 2000b. Heritability of lateralization in fish: concordance of right-left asymmetry between parents and offspring // Neuropsychologia. V. 38. P. 907–912.
Bisazza A., Sovrano V.A., Vallortigara G. 2001. Consistency among different tasks of left-right asymmetries in lines of fish originally selected for opposite direction of lateralization in a detour task // Neuropsychologia. V. 39. P. 1077–1085.
Brown C., Gardner C., Braithwaite V.A. 2004. Population variation in lateralized eye use in the poeciliid Brachyraphis episcope // Proc. Roy. Soc. Lond. B. Suppl. 04BL0121. P. S1–S3.
Burt de Perera T., Braithwaite V.A. 2005. Laterality in a non-visual sensory modality – the lateral line of fish // Current Biology. V. 15. P. 241–242.
Canfield J.G. 2006. Functional evidence for visuospatial coding in the Mauthner neuron // Brain Behav. Evol. V. 67. P. 188–202.
Capdevila J., Vogan K.J., Tabin C.J., Izpisúa Belmonte J.C. 2000. Mechanisms of left–right determination in vertebrates // Cell. V. 101. P. 9–21.
Concha M.L. 2004. The dorsal diencephalic conduction system of zebrafish as a model of vertebrate brain lateralization // NeuroReport. V. 15. P. 1843–1846.
Concha M.L., Wilson S.W. 2001. Asymmetry in the epithalamus of vertebrates // J. Anat. V. 199. P. 63–84.
Corballis M.C. 1998. Cerebral asymmetry: motoring on // Trends Cognit. Sci. V. 2. P. 152–157.
De Santi A., Bisazza A., Cappelletti M., Vallortigara G. 2000. Prior exposure to a predator influences lateralization of cooperative predator inspection in the guppy, Poecilia reticulata // Ital. J. Zool. V. 67. P. 175–178.
Eaton, R.C., DiDomenico R., Nissanov J. 1991. Role of the Mauthner cell in sensorimotor integration by the brain stem escape network // Brain Behav. Evol. V. 37. P. 272–285.
Facchin L., Bisazza A., Vallortigara G. 1999. What causes lateralization of detour behaviour in fish? Evidence for asymmetries in eye use // Behav. Brain Res. V. 103. P. 229–234.
Gamse J.T., Thisse C., Thisse B., Halpern M.E. 2003. The parapineal mediates left-right asymmetry in the zebrafish diencephalons // Development. V. 130. P. 1059–1068.
Ghirlanda S., Vallortigara G. 2004. The evolution of brain lateralization: a game-theoretical analysis of population structure // Proc. Roy. Soc. Lond. B. V. 271. P. 253–257.
Gonçalves E., Hoshino K. 1990a. Behavioral lateralization in the freshwater fish Oreochromis niloticus. Abstract translated from the Annals of the 5th Annual Meeting of the Federation of Brazilian Societies for Experimental Biology (FESBE). Caxambu, M.G.: P. 25.
Gonçalves E., Hoshino K. 1990b. Lateralized behavior of Nile Tilapia in natural conditions. Abstract translated from the Annals of the 5th Annual Meeting of the Federation of Brazilian Societies for Experimental Biology (FESBE). Caxambu, M.G.: P. 423.
Heuts B.A. 1999. Lateralization of trunk muscle volume, and lateralization of swimming turns of fish responding to external stimuli // Behav. Processes. V. 47. P. 113–124.
Hori M. 1993. Frequency-dependent natural selection in the handedness of scale-eating fish // Science. V. 260. P. 216–219.
Hughes R.N., Blight C.M. 1999. Algorithmic behaviour and spatial memory are used by two intertidal fish species to solve the radial maze // Anim. Behav. V. 58. P. 601–613.
Moulton J.M., Barron S.E. 1967. Asymmetry in the Mauthner cells of the goldfish brain // Copeia. № 4. P. 836–837.
Nepomnyashchikh V.A, Izvekov E.I. 2006. Variability of behavioral laterality in Teleostei // J. Ichthyol. V. 44 (in press).
Noonan M., Axelrod S. 1981. Earedness (ear choice in monaural tasks): its measurement and relationship to other lateral preferences // J. Auditory Research. V. 21. P. 263–277.
Rogers L.J. 2002. Lateralization in vertebrates: Its early evolution, general pattern and development // Advances in the Study of Behavior / Slater P.J.B., Rosenblatt J., Snowdon C. , Roper T. (eds.). V. 31. P. 107–162.
Sovrano V.A. 2004. Visual lateralization in response to familiar and unfamiliar stimuli in fish // Вehav. Brain Res. V. 152. P. 385–391.
Sovrano V.A., Andrew R.J. 2006. Eye use during viewing a reflection: behavioural lateralisation in zebrafish larvae // Behav. Brain Res. V. 167. P. 226–231.
Sovrano V.A., Bisazza A., Vallortigara G. 2001. Lateralization of response to social stimuli in fishes: A comparison between different methods and species // Physiol. Behav. V. 74. P. 237–244.
Sovrano V.A., Dadda M., Bisazza A. 2005. Lateralized fish perform better than nonlateralized fish in spatial reorientation tasks // Behav. Brain Res. V. 163. P. 122–127.
Sovrano V.A., Rainoldi C., Bisazza A., Vallortigara G. 1999. Roots of brain specializations: preferential left-eye use during mirror-image inspection in six species of teleost fish // Behav. Brain Res. V. 106. P. 175–180.
Takabayashi A., Ohmura-Iwasaki T. 2003. Functional asymmetry estimated by measurements of otolith in fish // Biological Sciences in Space. V. 17. P. 293–297.
Takahashi S., Mori M. 1994. Unstable evolutionary strategy and oscillation: a model of lateral asymmetry in scale eating cichlids // Amer. Naturalist. V. 144. P. 1001–1020.
Vallortigara G. 2000. Comparative neuropsychology of the dual brain: a stroll through animals’ left and right perceptual worlds // Brain and Language. V. 73. P. 189–219.
Vallortigara G., Andrew R.J. 1994. Olfactory lateralization in the chick // Neuropsychologia. V. 32. P. 417–423.
Vallortigara G., Bisazza A. 2002. How ancient is brain lateralization? // Comparative vertebrate lateralization. The evolution of brain lateralization / Rogers L.J., Andrew R.J. (eds). Cambridge: Cambridge University Press. P. 9–69.
Zottoli S.J., Faber D.S. 2000. The Mauthner cell: what has it taught us // The Neuroscientist. V. 6. P. 25–37.